Bendera negara bagian Oklahoma telah digunakan dalam beberapa bentuk atau lainnya sejak sekitar tahun 1925. Biasanya menampilkan perisai prajurit Osage, dibuat dari kulit kerbau dan digantung dengan bulu elang. Sebuah calumet, atau pipa perdamaian penduduk asli Amerika, dan cabang zaitun digambarkan disilangkan pada perisai, dan dikatakan sebagai simbol perdamaian dan harmoni antara penduduk kulit putih dan penduduk asli negara bagian Oklahoma. Perisai itu memiliki beberapa salib putih, yang dianggap sebagai simbol penduduk asli Amerika untuk bintang, dan dikatakan mewakili pencarian keunggulan. Simbol-simbol ini umumnya digambarkan dengan latar belakang biru langit, yang diyakini untuk menghormati bendera pertama yang diakui dari setiap negara penduduk asli Amerika — bendera biru polos yang biasanya dikibarkan oleh Bangsa Choctaw selama Perang Saudara Amerika.
Bendera yang saat ini digunakan untuk mewakili negara bagian Oklahoma diadopsi pada 2 April 1925. Bendera negara bagian sebelumnya, yang digunakan dari sekitar tahun 1911 hingga sekitar tahun 1925, menampilkan bintang putih bermata biru dengan latar belakang merah cerah. Angka 46 biasanya ditumpangkan di dalam bintang, karena Oklahoma adalah negara bagian ke-46 yang diterima di Amerika Serikat. Sebagian besar sejarawan percaya bahwa bendera merah tidak disukai pada awal 1920-an, karena warna merah menjadi identik dengan Komunisme di benak banyak orang. Pada tahun 1924, Oklahoma Daughters of the American Revolution mengadakan kontes untuk mendesain ulang bendera negara bagian Oklahoma.
Louise Fluke dikreditkan dengan desain bendera negara bagian Oklahoma saat ini. Desain Mrs. Fluke dikatakan mempromosikan solidaritas antara orang Eropa-Amerika dan penduduk asli Amerika. Simbolisme bendera dikatakan memberi penghormatan kepada lebih dari 60 suku asli Amerika.
Bendera yang saat ini dikibarkan sebagai bendera negara bagian Oklahoma telah didesain ulang dua kali sejak diadopsi secara resmi pada tahun 1925. Pada tahun 1941, badan legislatif memilih untuk menambahkan nama negara bagian pada bendera tersebut, dengan huruf putih di bawah perisai Osage. Diyakini bahwa beberapa penduduk negara bagian menolak amandemen ini, karena merasa bahwa hal itu membuat bendera menjadi mubazir.
Desain bendera negara bagian Oklahoma diamandemen lagi pada tahun 1988. Berbagai produsen bendera diketahui menggunakan pewarna yang warnanya agak bervariasi, dan oleh karena itu badan legislatif negara bagian mengubah undang-undang bendera negara bagian Oklahoma dalam upaya untuk menstandarisasi penggunaan pewarna. Peraturan baru ini diyakini akan membuat bendera negara lebih konsisten warnanya.