Sejarah evolusi serangga, seperti banyak kelompok invertebrata lainnya, kurang dipahami. Selama beberapa dekade, diperkirakan bahwa mereka bercabang dari kaki seribu dan lipan, yang diketahui telah menjajah tanah sedini 428 juta tahun yang lalu, selama periode Silur. Tetapi studi genetik baru-baru ini menunjukkan bahwa serangga lebih mungkin berpisah dari krustasea sekitar 410 juta tahun yang lalu. Keadaan perubahan evolusioner ini dapat diperdebatkan, dan jauh lebih tidak jelas daripada evolusi ikan bersirip lobus menjadi tetrapoda primitif.
Spesimen paling awal yang diketahui dalam sejarah serangga adalah fosil Devonian Rhyniognatha hirsti, berumur antara 396 dan 407 juta tahun yang lalu. Itu ditemukan di formasi Rhynie Chert, ekosistem Devon yang terpelihara dengan baik yang mencakup beberapa tanaman darat pertama dengan jaringan pembuluh darah dan di antara fosil artropoda terestrial yang paling awal dan terawetkan dengan baik. Mandibula serangga ini menunjukkan bahwa ia telah mengembangkan penerbangan, menyelubungi asal-usul penerbangan serangga dan aspek penting lainnya dari sejarah serangga dalam misteri.
Kapan tepatnya dan bagaimana penerbangan masuk ke dalam sejarah serangga kurang dipahami. Seorang peneliti, Jim Marden, telah mempresentasikan model di mana penerbangan serangga berevolusi dari langkah-langkah peralihan adaptif evolusioner yang melibatkan skimming di atas air. Dia menunjuk ke stoneflies, kelompok serangga hidup yang menggunakan sayapnya untuk meluncur di sepanjang permukaan air. Spesies telah ditemukan menggunakan varietas skimming air yang menampilkan semakin sedikit kontak aktual dengan air, setiap langkah memberikan manfaat besar dalam hal kecepatan dan dengan demikian kemampuan untuk menghindari pemangsa dan mencari sumber makanan.
Ada beberapa kelompok heksapoda (invertebrata berkaki enam) yang diketahui secara evolusioner menjadi dasar serangga dan akan berpisah dari mereka sebelum sekitar 400 juta tahun yang lalu, ketika fosil serangga pertama muncul. Ini termasuk springtail yang melimpah serta proturan dan dipluran yang kurang dikenal. Diperkirakan bahwa springtails, proturans, dan diplurans semuanya mengembangkan bentuk heksapoda penggerak mereka secara independen satu sama lain, tetapi hanya serangga yang memperoleh kemampuan untuk terbang.
Selama puluhan juta tahun, serangga dan invertebrata kecil lainnya adalah satu-satunya hewan yang menjajah tanah, pada saat itu ditutupi oleh tanaman pendek yang tingginya tidak lebih dari pinggang. Saat tanaman tumbuh dan garis keturunan ikan berevolusi menjadi amfibi pertama, serangga bergabung dengan tetrapoda yang lebih besar, yang akan memakan mereka dalam jumlah besar untuk bertahan hidup. Namun, berkat tingkat oksigen yang tinggi pada periode Karbon, sekitar 320 juta tahun yang lalu, beberapa serangga tumbuh hingga ukuran besar, seperti griffinfly Meganeura, yang memiliki lebar sayap dua kaki. Tetapi ketika kadar oksigen turun, serangga ini segera mati karena ketidakmampuan untuk mengedarkan oksigen yang cukup ke seluruh tubuh mereka.
Tonggak utama berikutnya dalam sejarah serangga terjadi sepanjang Mesozoikum, ketika sebagian besar kelompok modern seperti yang kita kenal berevolusi. Sekitar 120 juta tahun yang lalu, tanaman berbunga berevolusi, dan kerja sama antara serangga (terutama lebah) dan pendatang baru ini menghasilkan hubungan evolusi yang saling menguntungkan. Akibatnya, tanaman berbunga sekarang menjadi flora terestrial yang dominan.