Även om många flightnummer kan verka slumpmässigt, finns det definitivt en metod bakom galenskapen. Enskilda flygbolag skapar sina egna nummer baserat på intern metodik, men de måste samordna sina ansträngningar med andra flygbolag för att undvika förvirring i flygkontrolltornen. United Airlines och American Airlines kan till exempel inte båda ha två inkommande plan med liknande flygnummer som anländer samtidigt. Flygbolagen styrs av International Air Transport Association (IATA), och det faller ofta på IATA att godkänna dessa beteckningar innan de kan implementeras av ett flygbolag.
Många flygnummer tilldelas enligt den allmänna riktningen för själva flygningen. Plan som går österut eller norrut tilldelas vanligtvis jämna nummer, medan plan som är på väg västerut eller söderut tilldelas udda. Returflyg tilldelas ofta de som är ett nummer högre än avgångsflyget, så passagerarna kan lätt komma ihåg vilket returflyg de ska ta. Till exempel kan det fiktiva Förklarade Airlines ha ett flyg från New York till Las Vegas som avgår vid middagstid. Eftersom den reser västerut kan den betecknas som flight 711. Förklarade Airlines-flyget från Las Vegas tillbaka till New York skulle med största sannolikhet kallas flight 712. Båda flightnumren måste godkännas av IATA, om det skulle råka vara ett befintligt United Airlines flight 712 som också anländer till New York vid ungefär den tiden.
Flygbolag tilldelar också flygnummer enligt en uppsättning överenskomna parametrar. Ett stort flygbolag kan komma överens om att begränsa sina möjliga val till 1-499. Ett annat flygbolag, möjligen ett mindre flygbolag som arbetar med det stora flygbolaget, kan ha 500-749. Ett annat stort flygbolag kan ha nummer från 750-1000, och så vidare. Genom en praxis som kallas koddelning, samordnar mindre regionala flygbolag som arbetar tillsammans med stora flygbolag sina nummer för att undvika förvirring och för att utse flygningen som en gemensam ansträngning. Vissa flygbolag anger också flygnummer enligt planets destination eller vilken typ av passagerare det kommer att ta med. Inrikesflyg kan till exempel ha tvåsiffriga nummer medan internationella flygningar kan ha tresiffriga. Denna praxis varierar från flygbolag till flygbolag, men de är vanligtvis konsekventa. Charterflyg kan ha speciella nummer som omedelbart tillåter flygbolagens anställda att känna igen dem.
Att tilldela flygnummer är dock inte allt. Flygbolag tillåts, inom rimliga gränser, utse plan med betydande eller nyckfulla siffror. Ett flyg till San Francisco, till exempel, kan få en som 49 eller 1849 som en hyllning till det berömda guldrushen 1849. Ett flygbolag som tillhandahåller service till Philadelphia kan välja 1776 eller 76, vilket återspeglar den stadens historiska roll i bildandet av Förenta staterna. Vissa flygningar till kasinostäder som Las Vegas eller Reno, Nevada kan ha nummer med 7:or och 11:or för tur. Så länge flygbolaget inte bryter mot IATA:s regler om flygnummer kan det välja nummer av sina egna skäl. Dessa siffror kan också ändras om de blir kontroversiella, som i fallet med American Airlines Flight 11, som kraschade in i World Trade Center den 11 september 2001. När kommersiella flygprivilegier återställdes ändrade flygbolaget Flight 11 till Flight 25.