Insekternas evolutionära historia, liksom många andra grupper av ryggradslösa djur, är dåligt förstådd. Under många decennier trodde man att de förgrenade sig från tusenfotingar och tusenfotingar, som är kända för att ha koloniserat landet så tidigt som för 428 miljoner år sedan, under silurperioden. Men nya genetiska studier tyder på att insekter mer sannolikt splittras från kräftdjur någon gång för cirka 410 miljoner år sedan. Omständigheterna för denna evolutionära förändring är föremål för debatt, och mycket mindre tydliga än utvecklingen av lobfenad fisk till primitiva tetrapoder.
Det tidigaste kända exemplaret i insekternas historia är det devoniska fossilet Rhyniognatha hirsti, daterat till mellan 396 och 407 miljoner år sedan. Den hittades i Rhynie Chert-formationen, ett välbevarat devoniskt ekosystem som inkluderar några av de första landväxterna med kärlvävnader och bland de tidigaste och bäst bevarade fossilerna av landlevande leddjur. Underkäken på denna insekt tyder på att den redan hade utvecklat flygning, vilket höljer ursprunget till insektsflyg och andra viktiga aspekter av insekternas historia i mystik.
Exakt när och hur flykt kom in i insekternas historia är dåligt förstått. En forskare, Jim Marden, har presenterat en modell där insekters flygning utvecklades från evolutionärt adaptiva mellansteg som involverade skumning på vatten. Han pekar på stenflugor, en levande insektsgrupp som använder sina vingar för att skumma längs vattenytan. Arter har hittats som använder olika typer av vattenskumning som har mindre och mindre faktisk kontakt med vattnet, varje steg ger betydande fördelar i form av hastighet och därmed förmågan att undvika rovdjur och leta efter matkällor.
Det finns flera kända grupper av hexapoder (sexbenta ryggradslösa djur) som evolutionärt sett är basala för insekter och som skulle ha splittrats från dem innan för cirka 400 miljoner år sedan, när de första fossila insekterna dyker upp. Dessa inkluderar de rikliga springtails samt de mindre erkända proturans och diplurans. Man tror att springtails, proturans och diplurans alla utvecklade sin hexapodform av rörelse oberoende av varandra, men bara insekter fick förmågan att flyga.
Under tiotals miljoner år var insekter och andra små ryggradslösa djur de enda djuren som koloniserade landet, på den tiden täckt av korta växter som inte var högre än midjehöjd. När växter växte och en släkt av fiskar utvecklades till de första amfibierna, fick insekter sällskap av större tetrapoder, som skulle ha konsumerat dem i stort antal för att överleva. Men tack vare de höga syrehalterna under karbonperioden, för cirka 320 miljoner år sedan, växte vissa insekter till enorma storlekar, som gripflugan Meganeura, som hade ett två fots vingspann. Men när syrenivåerna sjönk, dog dessa insekter omedelbart på grund av en oförmåga att cirkulera tillräckligt med syre genom sina kroppar.
De nästa stora milstolparna i insekternas historia inträffade under hela mesozoiken, när de flesta moderna grupper som vi känner dem utvecklades. För cirka 120 miljoner år sedan utvecklades blommande växter, och samarbetet mellan insekter (särskilt bin) och dessa nykomlingar ledde till ett ömsesidigt fördelaktigt evolutionärt förhållande. Som ett resultat är nu blommande växter den dominerande markfloran.